Тканеспецифическая экспрессия генов дегидринов у Quercus robur L. в ответ на засуху

Введение

Quercus robur L. является лесообразующей породой, используемой в агролесомелиорации и защитном лесоразведении засушливых территорий Юга России (Epron, Dreyer, 1993; Кулик, 2013; Манаенков, Шкуринский, 2015).

Поддержание оптимального водного баланса имеет решающее значение для выживания растений В условиях дефицита влаги клетки подвергаются осмотическому стрессу (Зыбинская, 2025). В таких условиях активируется экспрессия дегидринов — белков семейства позднего эмбриогенеза (LEA-белки, группа II), которые стабилизируют мембраны, белки и клеточные структуры, предотвращая необратимые повреждения при обезвоживании. LEA-белки были первоначально обнаружены на поздних стадиях созревания семян, а затем были обнаружены также в сеянцах, корнях, стеблях и других органах растений. Исследования показали, что LEA-белки участвуют в росте, развитии растений и реакции на стресс (Sun, 2021). Несколько дегидринов, включая RD29A, RD29B и RAB18, демонстрируют динамические изменения в своей экспрессии в ответ на абиотический стресс растений; эти изменения являются индикаторами устойчивости растений к абиотическому стрессу (Sun, 2021). Недавнее открытие взаимодействий между дегидринами и другими белками продемонстрировало разнообразие их физиологических функций (Hernández-Sánchez, 2017; Maryan, 2019; Hernández-Sánchez, 2019).

Изучение молекулярных механизмов адаптации Q. robur к абиотическому стрессу на системном уровне стало возможным благодаря внедрению технологий высокопроизводительного секвенирования РНК. В отличие от традиционных методов анализа экспрессии отдельных генов, полнотранскриптомное профилирование позволяет получить комплексное представление о функциональном состоянии генома Q. robur в различных экологических условиях (Madritsch, 2019). Применение РНК-профилирования для анализа древесных растений открывает уникальные возможности для идентификации тканеспецифичных транскриптов и регуляторных сетей, вовлеченных в ответ на дефицит влаги, в том числе через взаимодействие микроРНК и таргетных генов (Kościelniak-Wawro, 2025).

В связи с этим, целью работы стало определение тканеспецифичной экспрессии генов дегидринов у Q. robur в условиях моделируемой засухи на основе открытых данных РНК-секвенирования. В настоящей работе под тканеспецифичностью понимается дифференциальная экспрессия генов дегидринов в различных вегетативных органах растения, а именно в листьях, боковых и стрежневых корнях.

Материалы и принципы исследования

Данные РНК-секвенирования были взяты из общедоступной базы данных Национального центра биотехнологической информации Gene Expression Omnibus (NCBI GEO). Комплексный поиск в GEO был выполнен с использованием поискового запроса: ("Quercus robur"[Organism] OR "pedunculate oak"[All Fields]) AND ("drought"[All Fields] OR "water deficit"[All Fields]) AND "RNA-Seq"[All Fields]. В выборку были включены исследования, в которых проводилось секвенирование РНК из различных тканей Q. robur, подвергавшихся стрессу засухи, а также соответствующие контрольные образцы. В анализ включены три типа тканей: листья, боковые корни и стержневые корни. Тип данных — профилирование экспрессии с помощью высокопроизводительного секвенирования на платформе Illumina. Всего было найдено 2 исследования, показанные в таблице 1.

Таблица 1 – SRR данные, использованные для обработки.

Необработанные данные SRA загружали с использованием инструмента prefetch из пакета SRA Toolkit (v3.0.0). Для извлечения данных из архивов, преобразования в формат fastq, сжатия в формат gz и обработки парных чтений применялась команда fastq-dump --gzip --split-3 SRR*/*.sra. Качество прочтений оценивалось с использованием Falco (0.12.0), обобщение результатов — с помощью MultiQC (1.27.1) (Ewels, 2016; de Sena Brandine, Smith, 2021). Для поиска и удаления адаптеров и низкокачественных последовательностей из считываний использовалась программа Trimmomatic (версия 0.39) (Bolger, 2014). Очищенные чтения выравнивали на референсный геном Q. robur (GCF_001573755.1) с помощью STAR (v2.7.10a) (Dobin, 2013). Также в геноме Q. robur были выявлены гены-гомологи DHN, для этого со страницы NCBI был загружен протеом Q. robur и с помощью инструмента hmmsearch (v3.3) (Potter, 2018) проведен поиск мотивов DHN исходя из модели PF00257. Для анализа мотивов Y-, S-, K-сегментов использовалась Clustal Omega (v1.2.4) (Sievers, Higgins, 2014). Физико-химическая характеристика производилась с помощью инструмента Expasy (Gasteiger, 2005). Количественная оценка транскриптов DHN была посчитана с помощью программы featureCounts (v.2.0.3) (Liao, Smyth, Shi, 2014) с аннотацией GTF. Дифференциальный анализ проводили в среде R (v4.3) с использованием пакета DESeq2 (v1.42.0) (Liu, 2021). Для объединённого анализа трёх тканей применяли условие design = ~ tissue + condition, что позволило скорректировать тканевые различия как batch-эффект. Гены считались дифференциально экспрессируемыми при |log₂FoldChange| ≥ 1 и padj < 0.05.

Результаты и обсуждение

Структурная организация генов дегидринов у Q. robur

Исходя из данных поиска hmmsearch в геноме Q. robur были найдены 7 генов дегидринов, кодирующих 164 различных изоформ белков. Все уникальные белки были проверены на наличие хотя бы одного К-сегмента, который сигнализирует о принадлежности белка к семейству дегидринов (рисунок 1).

Рисунок 1 – Выравнивание К-сегментов всех найденных белков дегидринов

Для идентификации и описания сегментов дегидринов был использован инструмент MAFFT, результаты работы которого представлены в таблице 2.

Таблица 2 – Характеристика выявленных дегидринов

В результате анализа данных РНК-секвенирования у Q. robur были выявлены и описаны семь генов, кодирующих дегидринов, различающиеся по количеству и комбинации консервативных мотивов Y-, S- и K-типа. На основании аминокислотных последовательностей и структуры белков гены были классифицированы как: Y₂SK₂ (LOC126889664), Y₂K₇ (LOC126705109), K₁₄ (LOC126702470), SK₃ (LOC126733101), K₄ (LOC126706427), SK₂ (LOC126712528) и K₅SK₄ (LOC126712527).  Белки различались по длине (от 120 до 370 аминокислот), молекулярной массе (от 15 до 42 кДа) и изоэлектрической точке (от 4,7 до 6,1), что отражает функциональную дивергенцию внутри семейства дегидринов. Далее в работе гены и белки дегидринов будут называться исходя из их сегментарного типа.

У Q. robur выявлены дегидрины различных типов. Ученые из Словакии (Sunderlikova et al., 2009) описали три дегидрина: QrDhn1 (тип YₙSKₙ) и QrDhn2/3 (тип Kₙ), которые в разной степени отвечают на осмотический и десикационный стресс. В частности, дегидрин YₙSKₙ (QrDhn1) экспрессировался преимущественно при осмотическом/десикационном стрессe, а Kₙ-дегидрины (QrDhn2/3) – при высыхании ткани. Согласно анализу данных РНК-секвенирования (сравнение контроль/засуха в листьях, боковых и стержневых корнях) четыре гена дегидринов – LOC126889664, LOC126705109, LOC126702470 и LOC126733101 – показали достоверное повышение экспрессии при засухе. Это согласуется с общей картиной: ген LOC126889664 относится к Y₂SK₂-типу, LOC126705109 – к Y₂K₇, LOC126702470 – к K₁₄, LOC126733101 – к SK₃. Например, Y₂SK₂-дегидрин по аналогии с QrDhn1 должен включаться при снижении осмотического потенциала, а присутствие S-сегмента может приводить к его ядерной транспортировке и регуляции стрессовых генов (Sunderlikova et al., 2009). Физико-химическая характеристика этого белка (pI ~6.6, нейтрально-кислотный) и короткая длина (168 aа) соответствуют «типичному» YSK-дегидрину средней молекулярной массы.

Анализ дифференциальной экспрессии DHN

Матрицы нормализированных значений, полученные с помощью RDESeq2, были использованы для построения графиков «вулкан» с осями -log10Pvalue и log₂foldchange для всех трех тканей (рисунок 2), на которых отражены достоверно и недостоверно экспрессируемые дегидрины.

Рисунок 2 - Volcano plot дифференциально экспрессируемых дегидринов в листьях (А), в боковых корнях (Б) и в стержневых корнях (В): upregulated - гены, увеличившие экспрессию; downregulated - гены, снизившие экспрессию, not significant – гены, экспрессия которых не была достоверно изменена.

Исходя из нормализированных данных log₂foldchange все дегидрины были достоверно дифференциально экспрессированы при засухе, кроме гена SK₂ в боковых корнях и гена K₅SK₄ в листьях. Далее была получена тепловая карта экспрессии дегидринов при воздействии засухи в трех различных тканях (рисунок 3).

Рисунок 3 – Тепловая карта экспрессии дегидринов у Q. robur в трех тканях при воздействии стресса засухи

Сравнение РНК-профилей экспрессии у Q. robur между контролем и засухой показало, что реакция дегидринов на водный дефицит имеет выраженный тканеспецифический характер.

Во время засухи в листьях наблюдалось значительное повышение экспрессии генов, кодирующих дегидрины типов Y₂SK₂, Y₂K₇, K₁₄ и SK₂по сравнению с контролем, при этом было зафиксировано подавление типов K₄ и SK₃. Такое разнонаправленное изменение экспрессии может отражать функциональную специализацию отдельных типов дегидринов, где белки, содержащие Y- и SK- структуры преимущественно участвуют в защите клеточных структур и стабилизации мембран в условиях водного дефицита, тогда как K-доминирующие формы могут выполнять более узкие или тканеспецифические функции (Graether, Boddington, 2014). Ранее показано, что экспрессия ряда дегидринов в листьях существенно индуцируется засухой и коррелирует с их повышением устойчивости к последствиям абиотического стресса у Triticum L. (Kosova, Vitamvas, Prasil, 2014; Hao, 2022).

Анализ тепловой карты показал, что в боковых и стержневых корнях при засухе повышается экспрессия тех же дегидринов, что в и в листьях по сравнению с контролем, кроме дегидрина SK₃ При этом так же, как и в листьях происходило подавление экспрессии дегидрина K₄.. Было обнаружено, что при засухе в боковых и стержневых корнях происходило подавление дегидрина K₅SK₄, в то время как в листьях его изменение экспрессии по сравнению с контролем было статистически недостоверно. Подобные различия могут отражать специфичность ответа на засуху в корневых тканях, которые первыми воспринимают водный дефицит и требуют перестройки защитных механизмов, включая изменение профиля экспрессии дегидринов, что ранее показано для корней пшеницы при обезвоживании и осмотическом стрессе (Hassan, et al. 2015).

В ходе анализа тканеспецифичной дифференциальной экспрессии дегидринов было выявлено что из 7 генов, 5 вовлечены в адаптацию Q. robur к засухе.

Подобная неоднородность отвечающих генов дегидринов наблюдалась и у других растений. Так, у Agapanthus L. и Cynodon dactylon L. дегидрины типов Y₂SK₂- и SK₃ повышают устойчивость к абиотическому стрессу в трансгенных растениях, причём Y₂SK₂ лучше защищает ферменты, а SK₃ – сильнее связывает катионы металлов (Lv, 2017; Yang, 2019). Согласно анализу данных РНК-секвенирования дегидрин типа SK₃ возможно, обеспечивает ионный гомеостаз или антиоксидантную защиту тканей в корнях, что согласуется с результатами других исследований (Huang, 2022)

При этом отмечено участие дегидрина SK₂–типа в листьях, возможно, вовлеченного в регуляцию устьичного аппарата или защиты фотосистем (Sun, 2021).Снижение экспрессии двух типов дегидринов K₄- и K₅SK₄, возможно, связано с тем, что ониучаствуют в ростовых процессах, которые при засухе подавляются (Liu, 2017). Анализ тепловой карты показал явные тканеспецифические кластеры экспрессии и разделение образцов по группам «контроль»/«засуха», что говорит о перестроении транскрипционной активности в условиях стресса.

Известно, что дегидрины при отсутствии стресса чаще локализуются в быстрорастущих или меристемных тканях: корневые меристемы, флоэмы, ростковые точки и т. п. (Szlachtowska, Rurek, 2023). Под действием неблагоприятных факторов экспрессия дегидринов может повышаться в различных органах и тканях.

Согласно данным RNA-seq, выделяется паттерн экспрессии дегидринов типов Y₂SK₂,YSK₂ и K₁₄, который увеличивался во всех тканях, а экспрессия дегидрина типа SK₃ — главным образом в корнях. Такое различие, вероятно, связано с физиологией Q. robur: листья быстро реагируют на снижение влажности, запуская ABA-сигналинг и другие молекулярно-генетические механизмы адаптации к засухе (Yoshida, Mogami, Yamaguchi-Shinozaki, 2014), тогда как корни реагируют преимущественно на длительный дефицит воды, укрепляя корневые структуры (Kuromori, Seo M, Shinozaki, 2018). Различия в ответах бокового и стержневого корня могут отражать градиент влажности в почве: при сильной засухе мелкие боковые корни первыми испытывают стресс, тогда как стержневой корень может изначально иметь доступ к большим запасам воды.

Результаты проведенного нами биоинформатического анализа данных дифференциальной экспрессии дегидринов у Q. robur в дальнейшем необходимо валидировать как в моделируемых, так и естественных условиях засухи с использованием РНК-профилирования и ОТ-ПЦР-РВ.

Заключение

Проведённый анализ данных RNA-seq показал, что DHN у Q. robur обладают выраженной тканеспецифичностью экспрессии в ответ на водный дефицит. Различные типы DHN обладают дифференциальной транскрипционной активностью в листьях и корнях.  Наиболее сильную реакцию на засуху проявили гены, кодирующие DHN типов Y₂SK₂, Y₂K₇, K₁₄ и SK₃, экспрессия которых существенно возрастала в корнях и листьях. Это может указывать на их ключевую роль в стабилизации клеточных структур и поддержании водного баланса в условиях стресса. DHN типов K₄, SK₂ и K₅SK₄ демонстрировали снижение уровня транскрипционной активности, что может отражать их участие преимущественно в физиологических процессах, не связанных с засухоустойчивостью. Структурный анализ аминокислотных последовательностей показал, что активные при стрессе дегидрины характеризуются повышенным содержанием K-сегментов, формирующих амфифильные α-спирали, что обеспечивает их способность связываться с мембранами и предотвращать денатурацию белков.

Выявленные различия в экспрессии и структуре DHN отражают их функциональную специализацию у Q. robur в ответ на засуху. Полученные результаты расширяют представления о механизмах адаптации древесных видов к водному стрессу и могут служить основой для дальнейших исследований регуляции экспрессии DHN и их биотехнологического использования для повышения устойчивости Q. robur к засухе.

Благодарности и финансирование

Исследование выполнено в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации № FNFE-2025-0013 «Управление экспрессией генов, вовлеченных в процесс адаптации к неблагоприятным факторам внешней среды, для улучшения хозяйственно-ценных признаков древесно-кустарниковых и культурных растений, используемых в агролесомелиорации».

Список литературы

Зыбинская П. А. Транскрипционная активность генов, вовлеченных в биосинтез антоцианов и флавонолов у Quercus robur L. в условиях засухи / Зыбинская П. А. // Научно-агрономический журнал. – 2025. – №. 4 (131). – С. 58-64.

Кулик К. Н. Лесомелиорация и опыт борьбы с опустыниванием в России / К. Н. Кулик // Материалы Международной конф. «Экология Арала: устойчивое развитие и международное сотрудничество», 27-28 марта 2013 г. — Дашогуз, 2013. — С. 86-88.

Манаенков А. С., Шкуринский В. А. Основные закономерности роста дуба в культурах на комплексных почвах плакоров сухой степи и полупустыни ЕТР / Манаенков А. С., Шкуринский В. А. // Агролесомелиорация в 21 веке: состояние, проблемы, перспективы. Фундаментальные и прикладные исследования. – 2015. – С. 167-170.

Analysis of Brassica napus dehydrins and their Co-Expression regulatory networks in relation to cold stress / Maryan K. E. et al. / Gene expression patterns. – 2019. – Т. 31. – С. 7-17.

Bolger A. M., Lohse M., Usadel B. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data / Bolger A. M., Lohse M., Usadel B. // Bioinformatics. – 2014. – № 30 (15). – С. 2114–2120.

de Sena Brandine G., Smith A. D. Falco: high-speed FastQC emulation for quality control of sequencing data / de Sena Brandine G., Smith A. D. / F1000Research. – 2021. – Т. 8. – С. 1874.

Dehydrin genes and their expression in recalcitrant oak (Quercus robur) embryos / Sunderlikova V. et al. / Plant Cell Reports. – 2009. – Т. 28. – №. 7. – С. 1011-1021.

Epron D., Dreyer E. Photosynthesis of oak leaves under water stress: maintenance of high photochemical efficiency of photosystem II and occurrence of non-uniform CO2 assimilation / Epron D., Dreyer E. / Tree physiology. – 1993. – Т. 13. – №. 2. – С. 107-117.

Evidence for in vivo interactions between dehydrins and the aquaporin AtPIP2B / Hernández-Sánchez I. E. et al. / Biochemical and biophysical research communications. – 2019. – Т. 510. – №. 4. – С. 545-550.

Expression of CdDHN4, a novel YSK2-type dehydrin gene from bermudagrass, responses to drought stress through the ABA-dependent signal pathway / Lv A. et al. / Frontiers in Plant Science. – 2017. – Т. 8. – С. 748.

Genome-wide survey of the dehydrin genes in bread wheat (Triticum aestivum L.) and its relatives: identification, evolution and expression profiling under various abiotic stresses / Hao Y. et al. / BMC genomics. – 2022. – Т. 23. – №. 1. – С. 73.

Graether S. P., Boddington K. F. Disorder and function: a review of the dehydrin protein family / Graether S. P., Boddington K. F. / Frontiers in plant science. – 2014. – Т. 5. – С. 576.

HMMER web server: 2018 update / Potter S. C. et al. / Nucleic acids research. – 2018. – Т. 46. – №. W1. – С. W200-W204.

In vivo evidence for homo-and heterodimeric interactions of Arabidopsis thaliana dehydrins AtCOR47, AtERD10, and AtRAB18 / Hernández-Sánchez I. E. et al. / Scientific reports. – 2017. – Т. 7. – №. 1. – С. 17036.

In vivo protective effect of late embryogenesis abundant protein (ApSK3 dehydrin) on Agapanthus praecox to promote post-cryopreservation survival / Huang T. et al. / Biocell. – 2022. – Т. 46. – №. 11. – С. 2507.

Kosova K., Vitamvas P., Prasil I. T. Proteomics of stress responses in wheat and barley—search for potential protein markers of stress tolerance / Kosova K., Vitamvas P., Prasil I. T. // Frontiers in plant science. – 2014. – Т. 5. – С. 711.

Kuromori T., Seo M., Shinozaki K. ABA transport and plant water stress responses / Kuromori T., Seo M., Shinozaki K. // Trends in plant science. – 2018. – Т. 23. – №. 6. – С. 513-522.

Liao Y., Smyth G. K., Shi W. featureCounts: an efficient general-purpose program for assigning sequence reads to genomic features / Liao Y., Smyth G. K., Shi W. / Bioinformatics. – 2014. – Т. 30. – №. 7. – С. 923-930.

MultiQC: summarize analysis results for multiple tools and samples in a single report / Ewels P. et al. / Bioinformatics. – 2016. – № 32 (19). – С. 3047–3048.

Multifunctional roles of plant dehydrins in response to environmental stresses / Liu Y. et al. / Frontiers in plant science. – 2017. – Т. 8. – С. 1018.

Oak’s drought-induced responses under root types: gene and microRNA cooperation / Koscielniak-Wawro P. et al. / BMC Plant Biology. – 2025. – Т. 25. – №. 1. – С. 1262.

Plant dehydrins: expression, regulatory networks, and protective roles in plants challenged by abiotic stress / Sun Z. et al. / International Journal of Molecular Sciences. – 2021. – Т. 22. – №. 23. – С. 12619.

Protein Identification and Analysis Tools on the Expasy Server / Gasteiger E. et al. / The Proteomics Protocols Handbook. – 2005. – С. 571-607.

Roles of dehydrin genes in wheat tolerance to drought stress / Hassan N. M. et al // Journal of advanced research. – 2015. – Т. 6. – №. 2. – С. 179-188.

Sievers F., Higgins D. G. Clustal omega / Sievers F., Higgins D. G. / Current protocols in bioinformatics. – 2014. – Т. 48. – №. 1. – С. 3.13. 1-3.13. 16.

STAR: ultrafast universal RNA-seq aligner / Dobin A. et al. / Bioinformatics. – 2013. – Т. 29. – №. 1. – С. 15-21.

Szlachtowska Z., Rurek M. Plant dehydrins and dehydrin-like proteins: characterization and participation in abiotic stress response / Szlachtowska Z., Rurek M. / Frontiers in Plant Science. – 2023. – Т. 14. – С. 1213188.

Three differential expression analysis methods for RNA sequencing: limma, EdgeR, DESeq2 / Liu S. et al. / Journal of Visualized Experiments (JoVE). – 2021. – №. 175. – С. e62528.

Y2SK2 and SK3 type dehydrins from Agapanthus praecox can improve plant stress tolerance and act as multifunctional protectants / Yang Z. et al. / Plant Science. – 2019. – Т. 284. – С. 143-160.

Yoshida T., Mogami J., Yamaguchi-Shinozaki K. ABA-dependent and ABA-independent signaling in response to osmotic stress in plants / Yoshida T., Mogami J., Yamaguchi-Shinozaki K. // Current opinion in plant biology. – 2014. – Т. 21. – С. 133-139.

References

Zybinskaya, P. A. Transcriptional activity of genes involved in the biosynthesis of anthocyanins and flavonols in Quercus robur L. under drought conditions. Nauchno-agronomicheskiy zhurnal / Zybinskaya, P. A. // Scientific Agronomy Journal, 4(131), 58-64.

Kulik, K. N. Forest reclamation and experience in combating desertification in Russia. Proceedings of the International Conference "Ecology of the Aral Sea: Sustainable Development and International Cooperation", March 27-28, 2013, Dashoguz, 86-88.

Manaenkov, A. S., Shkurinskiy, V. A. Basic patterns of oak growth in cultures on complex soils of the dry steppe and semi-desert placors of the European territory of Russia. Agrolesomelioratsiya v 21 veke: sostoyanie, problemy, perspektivy. Fundamental'nye i prikladnye issledovaniya / Manaenkov, A. S., Shkurinskiy, V. A.  //Agroforestry in the 21st Century: Status, Problems, Prospects. Fundamental and Applied Research, 167-170.

Analysis of Brassica napus dehydrins and their Co-Expression regulatory networks in relation to cold stress / Maryan K. E. et al. / Gene expression patterns. – 2019. – Т. 31. – С. 7-17.

Bolger A. M., Lohse M., Usadel B. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data / Bolger A. M., Lohse M., Usadel B. // Bioinformatics. – 2014. – № 30 (15). – С. 2114–2120.

de Sena Brandine G., Smith A. D. Falco: high-speed FastQC emulation for quality control of sequencing data / de Sena Brandine G., Smith A. D. / F1000Research. – 2021. – Т. 8. – С. 1874.

Dehydrin genes and their expression in recalcitrant oak (Quercus robur) embryos / Sunderlíkova V. et al. / Plant Cell Reports. – 2009. – Т. 28. – №. 7. – С. 1011-1021.

Epron D., Dreyer E. Photosynthesis of oak leaves under water stress: maintenance of high photochemical efficiency of photosystem II and occurrence of non-uniform CO2 assimilation / Epron D., Dreyer E. / Tree physiology. – 1993. – Т. 13. – №. 2. – С. 107-117.

Evidence for in vivo interactions between dehydrins and the aquaporin AtPIP2B / Hernández-Sánchez I. E. et al. / Biochemical and biophysical research communications. – 2019. – Т. 510. – №. 4. – С. 545-550.

Expression of CdDHN4, a novel YSK2-type dehydrin gene from bermudagrass, responses to drought stress through the ABA-dependent signal pathway / Lv A. et al. / Frontiers in Plant Science. – 2017. – Т. 8. – С. 748.

Genome-wide survey of the dehydrin genes in bread wheat (Triticum aestivum L.) and its relatives: identification, evolution and expression profiling under various abiotic stresses / Hao Y. et al. / BMC genomics. – 2022. – Т. 23. – №. 1. – С. 73.

Graether S. P., Boddington K. F. Disorder and function: a review of the dehydrin protein family / Graether S. P., Boddington K. F. / Frontiers in plant science. – 2014. – Т. 5. – С. 576.

HMMER web server: 2018 update / Potter S. C. et al. / Nucleic acids research. – 2018. – Т. 46. – №. W1. – С. W200-W204.

In vivo evidence for homo-and heterodimeric interactions of Arabidopsis thaliana dehydrins AtCOR47, AtERD10, and AtRAB18 / Hernández-Sánchez I. E. et al. / Scientific reports. – 2017. – Т. 7. – №. 1. – С. 17036.

In vivo protective effect of late embryogenesis abundant protein (ApSK3 dehydrin) on Agapanthus praecox to promote post-cryopreservation survival / Huang T. et al. / Biocell. – 2022. – Т. 46. – №. 11. – С. 2507.

Kosova K., Vitamvas P., Prasil I. T. Proteomics of stress responses in wheat and barley—search for potential protein markers of stress tolerance / Kosova K., Vitamvas P., Prasil I. T. // Frontiers in plant science. – 2014. – Т. 5. – С. 711.

Kuromori T., Seo M., Shinozaki K. ABA transport and plant water stress responses / Kuromori T., Seo M., Shinozaki K. // Trends in plant science. – 2018. – Т. 23. – №. 6. – С. 513-522.

Liao Y., Smyth G. K., Shi W. featureCounts: an efficient general purpose program for assigning sequence reads to genomic features / Liao Y., Smyth G. K., Shi W. / Bioinformatics. – 2014. – Т. 30. – №. 7. – С. 923-930.

MultiQC: summarize analysis results for multiple tools and samples in a single report / Ewels P. et al. / Bioinformatics. – 2016. – № 32 (19). – С. 3047–3048.

Multifunctional roles of plant dehydrins in response to environmental stresses / Liu Y. et al. / Frontiers in plant science. – 2017. – Т. 8. – С. 1018.

Oak’s drought-induced responses under root types: gene and microRNA cooperation / Koscielniak-Wawro P. et al. / BMC Plant Biology. – 2025. – Т. 25. – №. 1. – С. 1262.

Plant dehydrins: expression, regulatory networks, and protective roles in plants challenged by abiotic stress / Sun Z. et al. / International Journal of Molecular Sciences. – 2021. – Т. 22. – №. 23. – С. 12619.

Protein Identification and Analysis Tools on the Expasy Server / Gasteiger E. et al. / The Proteomics Protocols Handbook. – 2005. – С. 571-607.

Roles of dehydrin genes in wheat tolerance to drought stress / Hassan N. M. et al // Journal of advanced research. – 2015. – Т. 6. – №. 2. – С. 179-188.

Sievers F., Higgins D. G. Clustal omega / Sievers F., Higgins D. G. / Current protocols in bioinformatics. – 2014. – Т. 48. – №. 1. – С. 3.13. 1-3.13. 16.

STAR: ultrafast universal RNA-seq aligner / Dobin A. et al. / Bioinformatics. – 2013. – Т. 29. – №. 1. – С. 15-21.

Szlachtowska Z., Rurek M. Plant dehydrins and dehydrin-like proteins: characterization and participation in abiotic stress response / Szlachtowska Z., Rurek M. / Frontiers in Plant Science. – 2023. – Т. 14. – С. 1213188.

Three differential expression analysis methods for RNA sequencing: limma, EdgeR, DESeq2 / Liu S. et al. / Journal of Visualized Experiments (JoVE). – 2021. – №. 175. – С. e62528.

Y2SK2 and SK3 type dehydrins from Agapanthus praecox can improve plant stress tolerance and act as multifunctional protectants / Yang Z. et al. / Plant Science. – 2019. – Т. 284. – С. 143-160.

Yoshida T., Mogami J., Yamaguchi-Shinozaki K. ABA-dependent and ABA-independent signaling in response to osmotic stress in plants / Yoshida T., Mogami J., Yamaguchi-Shinozaki K. // Current opinion in plant biology. – 2014. – Т. 21. – С. 133-139.

Статья поступила в редакцию 7 февраля 2026 г.

Поступила после доработки 21 февраля 2026 г.

Принята к печати 15 марта 2026 г.

Received 7, February, 2026

Revised 21, February, 2026

Accepted 15, March, 2026